Al werd Origenes geboren in een christelijk gezin, toch kreeg hij een ‘heidense’ naam, die betekent: ‘geboren uit Horus’. Horus werd in Egypte als god vereerd en beschouwd als de zoon van Isis en Osiris. Omstreeks het jaar 201, ten tijde van de Romeinse keizer Septimius Severus, zag de overheid van Alexandrië aanleiding de christenen van die stad te vervolgen. Volgens de beschrijving van Origenes’ leven die bisschop Eusebius van Caesarea ruim een eeuw later op schrift stelde, stierf menigeen de martelaarsdood, onder wie ook Origenes’ vader. Origenes was toen zestien jaar oud en had nog zes jongere broers onder zich. Eusebius vertelt dat, aangezien het bezit van zijn vader door de overheid werd geconfisqueerd, het gezin berooid achterbleef. Omdat Origenes een intelligente leerling was, ontfermde een rijke christenvrouw zich over hem en nam zij hem enige tijd bij zich in huis. Bij deze vrouw verbleef ook ene Paulus, die afkomstig was uit Antiochië. Volgens Eusebius hield deze Paulus er ketterse denkbeelden op na en trok hij, in de bijeenkomsten die hij in het huis van deze christin belegde, een talrijk publiek. Wij mogen aannemen dat hij behoorde tot wat nu met een algemene term de ‘gnostiek’ wordt genoemd; in de tweede en derde eeuw waren er in Alexandrië allerlei leraren en groepen met ‘gnostische’ opvattingen. Eusebius vermeldt dat de jonge Origenes weliswaar door de omstandigheden gedwongen was met deze Paulus om te gaan, maar dat hij nooit zich ertoe liet overhalen zich met hem te verenigen in het gebed; want hij was vastbesloten zich te houden aan het onderricht van de kerk en had een afkeer van de ketterijen.
Al bevat dit relaas van Eusebius enkele idealiserende trekken, van Origenes’ verhouding tot de vroege ‘katholieke’ kerk en de ‘ketters’, zoals de gnostici, geeft het toch een goed beeld. Toen hij enkele jaren later de catechese en de doopinstructie in de kerk van Alexandrië verzorgde, baseerde hij zich op het apostolische onderricht van de kerk. Aanhangers van ‘ketterse’ groeperingen probeerde hij ervan te overtuigen dat alleen de visie op het evangelie zoals die in zijn kerk was overgeleverd terugging op de boodschap van de apostelen. In het begin van zijn latere systematische werk Over de grondbeginselen (of De basis; van ca. 230) schreef hij:
Er zijn veel mensen onder de Grieken en de niet-Grieken die pretenderen de waarheid te verkondigen, maar sinds wij geloven dat Christus Gods Zoon is en wij ervan overtuigd zijn dat wij de waarheid van hem moeten leren, zien wij ervan af die waarheid te zoeken bij iedereen die haar wil baseren op verkeerde opvattingen. Zo zijn er ook velen die menen dat hun opvattingen die van Christus zijn en enkelen van hen huldigen opvattingen die afwijken van die van hun voorgangers. Toch blijft de boodschap die de kerk verkondigt in stand, de boodschap die vanaf de apostelen in de lijn van de opvolging is doorgegeven en tot op vandaag in de kerken bewaard is gebleven. Daarom moet men alleen dat als waarheid aanvaarden wat op geen enkel punt afwijkt van de kerkelijke en apostolische traditie (vertaling F.J.H. Berghuis).
Origenes besprak in zijn onderricht en boeken ook wel vragen waarop de leer van de kerk geen antwoord gaf; daarvoor maakte hij dan gebruik van de Griekse filosofie en soms van apocriefe joodse geschriften. Zijn filosofische, speculatieve verkenningen van het christelijk geloof vielen echter bij de bisschop van Alexandrië, Demetrius, niet in goede aarde. Toen Origenes omstreeks 232 op reis was door Palestina en de bisschoppen van Caesarea en Jeruzalem hem in Caesarea tot priester wijdden, viel hij bij Demetrius uit de gratie. Wellicht heeft ook het gerucht dat Origenes zichzelf gecastreerd zou hebben (waarschijnlijk berust dit op laster), bijgedragen aan het conflict met zijn bisschop in Alexandrië. Ten gevolge van dit conflict vestigde Origenes zich in Caesarea. Van de bisschoppen in Palestina kreeg hij alle ruimte om daar een theologische school te stichten, en deze trok studenten van heinde en verre. Een van zijn leerlingen beschreef in een dankwoord aan het eind van zijn studie hoe Origenes zowel de Griekse natuurwetenschap en filosofie als de Schriften van het Oude en Nieuwe Testament diepgaand behandelde.
Bovenal wilde Origenes deze Schriften verklaren. Omdat het hem trof dat de bestaande Griekse vertalingen van het Oude Testament onderling op veel plaatsen van elkaar afweken, vervaardigde hij een zesvoudige uitgave waarin hij de Hebreeuwse tekst, de transcriptie van het Hebreeuws in Griekse letters, en de vertalingen van Aquila, Symmachus, de Septuaginta en Theodotion naast elkaar plaatste. Deze uitgave heet de Hexapla, hetgeen ‘zesvoudige’ betekent. Soms voegde hij nog weer andere Griekse vertalingen die hij had bemachtigd, hieraan toe.
Ook heeft hij menig bijbelboek in korte notities, in volledige commentaren of in preken uitgelegd. Kenmerkend voor zijn uitleg van zowel het Oude als het Nieuwe Testament is dat hij enerzijds aandacht had voor de letterlijke, historische betekenis van de teksten, en anderzijds zoveel mogelijk zocht naar de diepere, geestelijke ofwel allegorische zin ervan. Met deze allegorische schriftuitleg stond hij in een Alexandrijnse traditie, die ook al is te vinden bij de Jood Philo van Alexandrië en bij de christen Clemens van Alexandrië.
De meeste van Origenes’ werken zijn echter verloren gegaan. Van de werken die bewaard gebleven zijn, is slechts een deel overgeleverd in het oorspronkelijke Grieks. Veel van Origenes’ werken zijn alleen beschikbaar in Latijnse vertalingen van de hand van Hieronymus (eind vierde eeuw) en Rufinus van Aquileia (eind vierde en begin vijfde eeuw). Vooral Rufinus heeft de Griekse tekst vaak ook nog eens verkort en zo bewerkt, dat hij onorthodoxe denkbeelden eruit heeft weggelaten of aan anderen toegeschreven. Voorbeelden van bijbelverklaringen die, op fragmenten na, verloren zijn gegaan, zijn Origenes’ commentaren op Genesis, de Psalmen, Klaagliederen, Jesaja, Ezechiël, de Twaalf Profeten, en zijn preken over Deuteronomium, Job, Spreuken en Prediker. Wel in het Grieks bewaard gebleven zijn zijn preken over Jeremia. In Latijnse vertalingen is een deel van Origenes’ preken over Genesis, Exodus, Leviticus, Numeri, Jozua, Rechters, Samuel, Psalmen, Hooglied, Jesaja, Ezechiël en het evangelie van Lucas overgeleverd. Ook de eerste boeken van zijn Commentaar op het Hooglied zijn er nog in het Latijn. Enkele delen van zijn Commentaar op het Evangelie van Matteüs zijn in het Grieks, een ander deel ervan is in het Latijn bewaard gebleven. Zijn Commentaar op het Evangelie van Johannes besloeg Johannes 1-13, in 32 delen, waarvan ons een aantal in het Grieks rest.Zijn omvangrijke Commentaar op Romeinen is in Rufinus’ verkorte Latijnse vertaling en in Griekse fragmenten beschikbaar. Origenes’ commentaren op andere brieven van Paulus zijn in fragmenten in het Grieks en in het Latijn overgeleverd.
Behalve bijbelverklaringen zijn er van Origenes ook andere werken bekend. Zijn hierboven al geciteerde verkenning van het christelijk geloof Over de Grondbeginselen (of De basis) is op enkele Griekse gedeelten na alleen in Rufinus’ aangepaste Latijnse vertaling overgeleverd. Op enkele passages na is zijn werk Over de opstanding verloren gegaan. In het Grieks bewaard gebleven zijn echter zijn geschriften Over het gebed, Over het martelaarschap, Over het Pascha, de stenografisch opgeschreven Dialoog met Heraclides, en zijn omvangrijke apologie Tegen Celsus; Celsus was een platoonse filosoof die een boekje tegen het christendom had geschreven. Van Origenes’ levendige correspondentie zijn slechts enkele brieven over. Griekse fragmenten van een belangrijk aantal van Origenes’ werken zijn bewaard gebleven dankzij de Philocalie ofwel ‘bloemlezing’ die (althans volgens de overlevering) Basilius de Grote en Gregorius van Nazianze hieruit hebben samengesteld.
Tijdens Origenes’ leven werd de kerk van tijd tot tijd door de Romeinse overheid vervolgd. Doorgaans wist hij hieraan te ontsnappen door zich schuil te houden. Tijdens de vervolging onder het bewind van keizer Decius (249-251) was dit echter niet mogelijk en is Origenes gevangengenomen en gefolterd, met het doel dat hij zijn geloof in Christus zou afzweren. Hij gaf echter niet toe en werd, nadat Decius was vermoord, weer vrijgelaten. Daarna heeft hij nog enkele jaren geleefd, maar door de folteringen was zijn gezondheid gebroken. Omdat hij niet doodgemarteld is, geldt hij volgens de regels van de toenmalige kerk niet als martelaar, maar als belijder (confessor). Dit wil zeggen dat hij in gevangenschap en onder folteringen zijn geloof in Christus niet heeft verloochend maar is blijven belijden. Hij stierf omstreeks het jaar 254, op de leeftijd van 69 jaar.
Na Origenes’ leven gingen de meningen over zijn nalatenschap uiteen. Waardering was er voor zijn onderzoek naar de tekst van het Oude Testament en voor zijn verdediging van het christelijk geloof. Zijn visie op de eeuwige verwekking van de Zoon door God de Vader is door het concilie van Nicea (325) overgenomen. Zijn geestelijke uitleg van de Schrift heeft veel navolging gevonden. Dankzij de Latijnse vertalingen heeft Origenes’ schriftuitleg een grote invloed op de westerse kerk gehad. Zijn allegorese riep echter ook kritiek op. Tegenover de Alexandrijnse school van allegorische schriftuitleg ontstond in de vierde eeuw de Antiocheense school die zich voornamelijk beperkte tot de letterlijke uitleg van de bijbeltekst. Voortrekkers van deze richting waren Diodorus van Tarsus en Theodorus van Mopsuestia. In het oosterse christendom, onder meer in Syrië, hebben zij aanhang gekregen, ook al werd na enige tijd een gematigde vorm van geestelijke uitleg daar toch weer erkend. De twee scholen hebben dus niet altijd diametraal tegenover elkaar gestaan.
Bovenal was er voorts kritiek op Origenes’ filosofische speculaties. Aan het eind van de vierde eeuw en in de zesde eeuw hebben zich rondom zijn erfgoed heftige controverses afgespeeld. Behalve critici had hij ook vurige aanhangers, ‘origenisten’ genoemd. Het origenisme kwam vooral voor onder monniken en woestijnvaders die op zijn speculaties voortbouwden, zoals Evagrius van Pontus (eind vierde eeuw). Het concilie van Constantinopel van 553 heeft een aantal van Origenes’ vermeende leerstellingen in de ban gedaan en hem aldus tot ketter verklaard.
Origenes’ speculaties die heftige kritiek opriepen betroffen onder meer de oorsprong en de bestemming van de menselijke zielen. Volgens Origenes ontstaat een ziel niet pas bij de verwekking of tijdens de zwangerschap. Evenals platoonse filosofen meende hij dat de zielen al bestonden lang voordat zij aan menselijk lichamen werden verbonden, zodat zij dus pre-existent waren. Origenes veronderstelde dat Gods schepping in het begin alleen geestelijk was; we zien hierin een analogie met Plato’s ideeënwereld. De geestelijke, met rede begiftigde wezens zouden echter in het oerbegin van God zijn afgevallen. God schiep daarop voor hen de materiële wereld met lichamen waaraan de zielen gehecht werden naar gelang van de ernst van hun val. Bepaalde schepselen werden engelen en kregen een geestelijk lichaam. Aan andere schepselen deelde God hemellichamen toe, zoals de zon, de maan en de planeten. Een volgende categorie incarneerde in menselijke lichamen. Tenslotte was er een categorie van afvallige schepselen die tot demonen werden.
Niet alleen tijdens, maar ook na het aardse leven konden menselijke zielen volgens Origenes van hun ongerechtigheden verlost en gereinigd worden. Om Gods schepping te verlossen was Christus gekomen en was hij gestorven en uit de dood verrezen; in dat opzicht wilde Origenes aansluiten bij het geloof van de kerk. Volgens hem was het Gods bedoeling dat de schepping hersteld zou worden tot de toestand van het begin. Omdat hij ervan uitging dat God aan zijn schepselen een vrije wil had gegeven, besprak hij de vraag of zij, na hun verlossing en na de voleinding van deze wereld, weer opnieuw van God zouden kunnen afvallen. In theorie achtte hij dit mogelijk. Hij overwoog of God in dat geval misschien weer een materiële wereld zou scheppen waarin de gevallen schepselen weer zouden moeten leren hoe zij naar God konden terugkeren. In theorie achtte hij het mogelijk dat het proces van schepping, val en herschepping zich zelfs enkele malen zou kunnen herhalen, totdat alle schepselen zich definitief door Gods liefde zouden hebben laten winnen.
